A história é ambientada no final da década de 1970. A rainha Elizabeth (Olivia Colman) e sua família estão preocupadas em proteger a linha de sucessão e precisam encontrar uma noiva adequada para o príncipe Charles, que ainda está solteiro aos 30 anos.
O romance de Charles com a jovem Lady Diana Spencer é o conto de fadas de que o povo britânico tanto precisa, mas no palácio, a família real está cada vez mais dividida.
A série também destaca nesta temporada o impacto das políticas da primeira mulher à frente do Parlamento, a primeira-ministra Margaret Thatcher (Gillian Anderson), aumentando a tensão entre ela e a rainha, já que Thatcher direciona o país para a Guerra das Malvinas.